Odkrycie społeczności mikrobów, które przekazują elektrony pomiędzy komórkami na względnie dużą odległość, otwiera drzwi do nowego pola w mikrobiologii.

Mohamed Y. El-Naggar and Steven E. Finkel

Obecna era informacji opiera się głownie na wykorzystaniu ruchu elektronów. Nadzwyczajny sukces komputerów, komórek oraz innych urządzeń takich jak baterie słoneczne, zależy od naszych umiejętności kierowania przepływem elektronów przez półprzewodniki i mikroukłady, które kontrolują funkcjonowanie elektroniki. Jednak znaczenie przepływu elektronów nie ogranicza się do wytworów naszych rąk. Przekazywane elektronów jest bardzo istotne dla gromadzenia i przekształcania energii w żywych komórkach.

Główne procesy komórkowe generujące energię dla organizmów, są uzależnione od przepływu elektronów. Ciągły przepływ elektronów jest niezbędny do tworzenia elektrochemicznych potencjałów, które pozwalają na syntezę Adenozyno-5′-trifosforanu (ATP) – energetycznej waluty życia. U eukariontów (łącznie ze zwierzętami) produkcja energii jest specjalnością mitochondriów. Ten sam proces występuje w organizmach, których brakuje wewnętrznych organelli (archeony i bakterie), z których mitochondria wyewoluowały.

ATP

Adenozyno-5′-trifosforan

właściciel praw autorskich do tej pracy, udostępniam ją jako własność publiczną.

Źródło: wikipedia.org

W przeciwieństwie do bardzo szczegółowej wiedzy na temat przepływu elektronów w elektronice, nasze pojęcie o biologicznym transporcie elektronów jest ograniczone, szczególnie, gdy odległości przesyłania znacząco przekraczają długość komórki. Sporo wiadomo o mechanizmach umożliwiających reakcje przesyłania elektronów pomiędzy sąsiadującymi molekułami w małych przestrzeniach, takich jak mitochondrialna membrana wewnętrzna. Ale bakterie, najstarsze organizmy świata, potrafią przekazywać naładowane cząsteczki do różnorodnych akceptorów, łącznie z tymi znajdującymi się bardzo daleko. Dla przykładu, wiemy, że niektóre bakterie beztlenowe zyskują energię poprzez transfer elektronów do nieorganicznych minerałów, a nawet do sztucznych materiałów znajdujących się setki długości komórki dalej.

Mitochondrium

Mikrofotografia elektronowa dwóch mitochondriów pochodzących z płuca ssaka, pokazująca ich matriks oraz błony.

Ten utwór został udostępniony jako własność publiczna przez jego autora, Louisa Howard.

źródło: wikipedia.org

Jak one to robią? To zasadnicze pytanie elektromikrobiologii, nowej dyscypliny, która zajmuje się badaniem przekazywania sygnałów elektrycznych miedzy mikrobami. Wyłaniające się tematy, które obejmują zadziwiające organiczne przewodniki budowane przez bakterie i wyjątkowe konstrukcje z całych populacji, w których tysiące mikrobów występuje jako wielokomórkowa jednostka, wskazują na interesującą rolę jaką transport elektronów odegrał w ewolucji planety i jej mieszkańców. Wyjaśnienie jak bakteria przekazuje takie sygnały może się przysłużyć rozwoju technologii wykorzystujących energię żywych organizmów i jej przekazywania sygnałowego z i do komórek poprzez hybrydowe (żywe/sztuczne) sprzężenie.

Oddycham minerałem

Komórki organizmów tlenowych produkują energię poprzez przekazywanie elektronów pochodzących z pokarmu poprzez szereg molekuł zwanych przenośnikami elektronów. Powstała energia jest użyta do przepychania protonów poprzez membranę, tworząc różnicę potencjałów, która zasila syntezę ATP. Proces ten potrzebuje do działania tlenu, który jest ostatnim akceptorem elektronu. Większość organizmów tlenowych, w tym ludzie, giną, gdy odciąć je od tlenu.

Bakterie rozwijały się na ziemi ponad 1,5 miliarda lat, nim w atmosferze zgromadziła się wystarczająca ilość tlenu umożliwiająca życie organizmów tlenowych. W tych dawnych czasach żelazo i inne metale służyły bakteriom jako popularne akceptory elektronów. Taki „mineralny” metabolizm, nazywany też pozakomórkowym transportem elektronów, jest rozważany jako potencjalny metabolizm pozaziemski, który umożliwia istnienie mikroorganizmów na innych planetach bogatych w żelazo, na przykład na Marsie. Na ziemi również grupa beztlenowych mikroorganizmów, zwanych bakteriami redukującymi metale,(DMRB) ciągle żyją dzięki przenoszeniu elektronów na tlenki metali takie jak minerały żelaza czy manganu.

Pierwsze bakterie redukujące metale Shewanella i Geobacter zostały odkryte końcem lat 80’. Metabolizm DMRB, który łączy organiczny łańcuch transportu elektronów z nieorganiczną materią, daje wyjątkowa szansę na badanie obu końców wykorzystując reakcję redoks w sztucznym środowisku. Jeśli syntetyczna elektroda ma pożądany potencjał redoks, można oszukać bakterię, żeby przekazywała elektrony na elektrodę (jeśli pozbawi się ja innych akceptorów elektronów). Pozwala to na ilościowy pomiar badania oddychania w czasie rzeczywistym, ale również pozwala naukowcom precyzyjnie kontrolować warunki reakcji redoks. Dzięki temu można bezpośrednio sterować wzrostem populacji bakterii, a nawet hodować te, które są kiepsko sobie radzą w tradycyjnej hodowli.

Shewanella oneidensis

Shewanella oneidensis

plik był opublikowany w czasopiśmie z Public Library of Science. PLOS na swojej stronie internetowej oświadcza, że treść wszystkich czasopism PLOS jest publikowana na zasadach licencji Creative Commons Uznanie autorstwa 2.5.

Źródło: wikipedia.org

Bakterie te są również badane pod kontem przydatności jako organiczne katalizatory dla odnawialnych źródeł energii, na co rząd i przemysł przeznacza miliony dolarów rocznie. Mikrobiologiczne paliwo komórkowe i bakteryjne baterie są wykonane z wykorzystaniem mikrobów oksydujących różnorodne paliwa organiczne (włączając ścieki) i przekazujących wytworzone elektrony do bateryjnych anod, gdzie następuje konwersja w elektryczność. Inną kiełkującą technologią jest mikrobiologiczna elektrosynteza, która zaopatruje mikroby w odnawialną (np. słoneczną) energię elektryczną służącą do napędzania redukującego metabolizmu wykorzystywanego w syntezie biopaliw i innych wartościowych chemikaliów. Obie te technologie (zmiana paliwa w prąd i prądu w paliwo) opierają się na możliwości bakteryjnych do oddawania na i przyjmowania ze sztucznych powierzchni elektronów.

Transport wahadłowy i kable

1

© THOM GRAVES

Transport elektronów: Shewanella wytwarza energię niezbędną do życia poprzez transport elektronów do powierzchni minerałów. Cytochromy (przedstawione na rycinie) znajdujące się na zewnętrznych błonach bakterii posiadają grupy hemowe, które oddają i przyjmują elektrony umożliwiając przepływ ładunków w błonie. Cytochromy tworzą również liniowe struktury, przydatki, zwane pile, które mogą przekazywać ładunki do innych mikrobów lub minerałów. Ponadto bakteria wykorzystuje flawinę do transportu elektronów, która zbiera elektrony z powierzchni komórki i przenosi je do pobliskich akceptorów elektronów.

Cytochrom c

Cytochrom c z grupą hemową c

Właściciel praw autorkich i autor Klaus Hoffmeierudostępnił plik w domenie publicznej

Źródło: wikipedia.org

Ciekawe jest to, że w pozakomórkowym transferze elektronów (EET) bakteria przekazuje elektrony z wnętrza komórki na zewnątrz.1 Czyli bakterie potrafią w kontrolowany sposób wyrzucać z siebie elektrony. Wskazówka tłumacząca jak one to robią pochodzi z obserwacji, białka transportujące elektrony nazywane cytochromami znajdują się na zewnętrznej błonie komórkowej bakterii redukujących metale. Cytochromy prowadzą reakcję przekazywania elektronów, gdy jony żelaza (znajdujące się w grupie hemowej) zmieniają stan ze zredukowanego Fe2+ do utlenionego Fe3+ (lub w drugą stronę). Większość bakterii gram ujemnych i mitochondriów ograniczają te reakcje transportu elektronów do wewnętrznej błony lub organelli, ale Shewanella i Geobacter mają zlokalizowane cytochromy zawierające grupę hemową na zewnętrznej błonie, gdzie cząsteczki mają dostęp do zewnętrznych akceptorów elektronów, takich jak minerały.

W dodatku do opisanego bezpośredniego oddziaływania komórki z minerałami sugeruje się, że Shewanella wydziela małe, aktywne (w reakcji redoks) cząsteczki zwane flawinami, które pełnią role przenośników elektronów z komórki do bardziej odległych akceptorów.2 Flawiny pływają jak na basenie. Zabierają elektron z komórki, zostawiają go na akceptorze i wracają do komórki po następny elektron. Ten cykliczny proces jest napędzany siłami dyfuzji. Różnica miedzy tymi dwoma metodami przekazywania elektronów (bezpośrednią i pośrednią) nie są tak wyraźne jak dotychczas się wydawało, wiemy, że cytochromy zewnętrznej błony Shewanelli są niezbędne w redukcji flawin i same zawierają miejsca wiążące flawiny.

W latach 2005 i 2006 mikrobiolodzy Gemma Reguera i Yuri Gorby z Michigan State University i Rensselaer Polytechnic Institute wraz z zespołami odkryli inną ciekawą ścieżkę EET w Geobakterze i Shewanelli.3 4 Dzięki siłom atomowym i skaningowemu mikroskopowi tunelowemu wykryto, że niektóre nanofilamenty, pozakomórkowe białka bakterii (pile) przewodzą prąd i traktuje się je jak bakteryjne nanokable. W 2010 roku w jednym z laboratoriów University of Southern California odkyto, że nanokable przewodzą wzdłuż na odległości większe niż mikrometr. Użyto metalowych elektrod zbudowanych w nanoskali w celu zmierzenia przewodnictwa poszczególnych pili Shewanelli. Dowiedziono, że przewodnictwo jest równe krzemowi i jeden taki nanokabel może podtrzymać oddychanie pojedynczej komórki ( szacując, że wymagany jest transport 106 elektronów na sekundę). Odkryto również, że mutanty Shewanelli pozbawione możliwości produkcji dwóch typów cytochromów zewnętrznej błony, produkowały filamenty niezdolne do przewodzenia prądu, co sugeruje, że cytochromy są odpowiedzialne za przewodnictwo nanokabli.5

Odkrycie bakteryjnych nanokabli zainteresowało wielu chemików i fizyków teoretycznych. Białka zazwyczaj wykazują się niską mobilność elektronów (zdolności elektronu do ruchu pod wpływem pola elektrycznego), dlatego są raczej izolatorami, nie przewodnikami na mikrometrowe dystanse. Jak omawiane bakterie tak dobrze przekazują elektrony wzdłuż wypustków? Pierwsze wyjaśnienia pochodzą z Duke University od biofizyka molekularnego Davida Beratana i jego zespołu, którzy stwierdzili, bazując na pomiarach prędkości transportu elektronów w bakteryjnych nanokablach, że musi występować złożony mechanizm, w którym elektrony przeskakują pomiędzy przenośnikami w sposób podobny do przekazywania wiader wody przez strażaków. Naukowcy wyliczyli, że przenośniki, takie jak grupy hemowe w cytochromach, muszą być oddalone od siebie o mniej niż jeden nm.6

Te wyliczenia zostały wsparte publikacją o pierwszych krystalicznych strukturach MtrF, jednego z cytochromów Shewanelli, wykazującą, że odległość między krawędziami sąsiadujących grup hemowych jest mniejsza niż 0,7nm.7 Ostatnio przygotowano model złożonego przekazywania w celu bezpośredniego wyliczenia napięć łańcucha grup hemowych łączących dwie elektrody. Wyniki okazały się zbieżne z pomiarami przewodnictwa bakteryjnych nanokabli, co sugeruje, że przeskakiwanie elektronów w łańcuchu jest prawdopodobną strategią transportową.8 Mówimy  ciągle o badanej dziedzinie nauki i wciąż nie jest jasne jak cytochromy, czy inne redoks-cząsteczki są łączone w bakteryjnych pili, by spełniany funkcję nanokabli. Postęp w tej dziedzinie znacząco wpłynie na badania białek i biologię strukturalną, pozwalając na wyjaśnienie, jak dokładnie powstają składowe bakteryjnych nanokabli.

Żywe kable zasilające

Interesującym pytaniem jest co stanie się, jeśli bakterie zorganizują się w trójwymiarowy biofilm na powierzchni akceptorów elektronów. Taki układ powoduje intrygującą dynamikę pomiędzy żywymi składowymi biofilmu. Komórki na dole mają blisko do wielkiej ilości akceptorów elektronów, ale słaby dostęp do donorów elektronów (np. jedzenia), które muszą dyfundować przez gęsty biofilm z otoczenia. Komórki bliskie pokarmowi, ale dalekie od nieorganicznej powierzchni mają przeciwne trudności. Ta sama sytuacja może zostać odtworzona przez umieszczenie biofilmu między dwoma elektrodami, jednej działającej jako donor elektronów, druga działa jako akceptor. Czy komórki z każdego końca biofilmu specjalizują się w pobieraniu i przekazywaniu elektronów? To wymagało, by aktywnie oddychającego biofilmu, który jest wystarczająco dobrym przewodnikiem, by utrzymać długodystansowy przepływ elektronów między tymi dwoma grupami. Kilka ostatnich raportów z doświadczeń potwierdza to założenie.

Biofilm

Biofilm wytworzony na kateterze przez gronkowca złocistego.

Ta grafika została utworzona przez pracownika Centrum Zwalczania i Zapobiegania Chorób będącego częścią Ministerstwa Zdrowia i Usług Społecznych podczas wykonywania czynności służbowych. Jako utwór Rządu Federalnego Stanów Zjednoczonych, grafika ta znajduje się w domenie publicznej.

Źródło: wikipedia.org

W jednych z pierwszych badań, elektrochemik Leonard Tender z US Naval Research Laboratory wraz z zespołem użył mikroelektrod do pomiaru transportu elektronów w biofilmach siarko redukujących Geobactera.9 Badania wykazują całkowitą przewodność biofilmu i powstawanie gradientu redoks wewnątrz biofilmu, który napędza transport elektronów z regionów bogatych do ubogich w nie. I znów zauważono, że komponenty redoks, takie jak grupy hemowe cytochromów, były przenośnikami ładunków, co wskazuje, że elektrony przeskakują poprzez białka transportujące powiązane z zewnętrzną błoną komórkową, bakteryjnymi nanokablami i/lub zewnątrzkomórkową materią biofilmu.

Zjawisko biologicznego przepływu elektronów na duże odległości występuje nie tylko w bakteriach redukujących metale. W 2010 roku mikrobiolog Lars Peter Nielsen wraz z zespołem z Aarhus University w Danii poinformował o zagadkowym przepływie elektronów osadach morskich. Zaobserwowano, że utlenianie siarkowodoru w osadach było sprzężone bezpośrednio z redukcją tlenu na powierzchni osadów w odległości przekraczającej centymetr.10 Prędkość tego procesu przekraczała możliwości dyfuzji cząsteczek. Autorzy wywnioskowali, że bakteria występująca w osadach musi aktywnie transportować elektrony „z dołu do góry”. Dalsze badania wykluczyły istnienie długodystansowych ścieżek transportu elektronów, bakteryjnych nanokabli, cytochromów zewnętrznej błony komórkowej i udział przewodzących metali w osadach. Ale to, co zespól odkrył było bardziej doniosłe.

W 2012 roku, Nielsen z międzynarodowym zespołem fizyków i biologów doniósł o odkryciu centymetrowej długości wielokomórkowych łańcuchów bakteryjnych, składających się z tysięcy komórek znajdujących się w osadach morskich.11 W tym niezwykłym akcie skoordynowanego oddychania komórki, na jednym końcu każdego z łańcuchów, oksydują siarkowodór i dostarczają elektronów do drugiego końca wykorzystującego tlen. W przeciwieństwie do nanokabli, które przekazują elektronu miedzy pojedynczymi komórkami via zewnętrzne wyrostki, łańcuchy pozwalają przekazywać elektrony przez wielokomórkowy zespół. Bakteria, o której mowa należy do rodziny protobakterii Desulfobulbaceae i dzieli wspólną błonę zewnętrzną. Naukowcy odkryli strunowate struktury przebiegające w peryplaźmie przez cała długość łańcucha bakterii. Użycie mikroskopii sił elektrostatycznych potwierdziło, że te strunowate struktury mają wysokie możliwości gromadzenia i przewodzenia ładunków, co wskazuje na prawdopodobny mechanizm transportu elektronów tymi przewodami.

W przeciągu kilku lat obserwowany transport elektronów wydłużył się z nanometrów do centymetrów. Wpływ tych odkryć na podstawy fizjologii jest ogromny, gdyż odkrycia wskazują na to , że aktywność oddechowa mikrobów przenoszona jest na odległości większe niż tysiące długości komórki. Ze strony użyteczności, wydaje się być możliwe stworzenie mikrobiologicznych systemów zasilania, bazujących na optymalizacji wydajności całej bakteryjnej społeczności, a nie pojedynczych komórek.

Ryc 2

© THOM GRAVES

Bakteryjny przewód: Niedawno odkryto, że bakterie z rodziny Desulfobulbaceae twarzą długie na centymetry łańcuchy, składające się z tysięcy komórek dzielących wspólna zewnętrzną błonę. Żyją w  dnie oceanów, gdzie głębiej położone komórki nie mają dostępu do tlenu, mają za to dostęp do siarkowodoru, który bakteria poddaje oksydacji w celu pozyskania elektronów. Elektrony następnie podróżują poprzez wspólną peryplazmę łańcucha komórek, gdzie są wykorzystywane przez komórki bliższe powierzchni osadu do redukcji tlenu i wytworzenia energii.

Wielokomórkowa architektura?

Odkrycie tysięcy przewodzących prąd komórek, żyjących wspólnie jako biofilm (albo pojedynczy łańcuch) rodzi pytanie, czy takie twory komórkowe mogą być postrzegane jako wielokomórkowy organizm. Przykłady jednokomórkowych organizmów zachowujących się jak wielokomórkowy twór nie są rzadkością w świecie mikrobów.12 13 14 15 Wiele społeczności bakteryjnych wykorzystuje w swoim obrębie „podział obowiązków”. Gdy zaczyna brakować pokarmu, Myxobacteria i ameba Dictyostelium potrafią zgromadzić się w obrębie gatunku, by wytworzyć płodne organy, w których szczytowe komórki stają się sporami, które wytworzą populację w nowych (i może bardziej odpowiednich) miejscach. Ostatnio naukowcy zaobserwowali w kulturach laboratoryjnych ewolucje wielokomórkowych biofilmów drożdży. 16 Funkcjonowanie genetycznie identycznych komórek w różny sposób, analogiczny do różnych ról jakie przyjmują komórki wyższych organizmów, odpowiada za sformułowanie ważnych wytycznych dla modeli opisujących ewolucję wielkokomórkowości. Więc traktowanie tych transportujących elektrony bakterii jak wielokomórkowego organizmu nie jest wielkim nadużyciem.

Myxococcus xanthus

Myksobakteria – Myxococcus xanthus

Ten plik udostępniony jest na licencji Creative Commons Uznanie autorstwa 2.5

Autor: Michiel Vos

Źródło: wikipedia.org

Potrzeba podziału pracy staje się niezbędna, gdy podstawowe funkcje nie współgrają ze sobą lub są niemożliwe do prowadzania z powodu warunków środowiska. Na przykład, w fotosyntetyzujących filamentach sinic wiązanie węgla musi być fizycznie oddzielone od wiązania azotu, gdyż enzymy zaangażowane w wiązanie azotu są bardzo wrażliwe na tlen, który wytwarzany jest w procesie wiązania węgla. W omawianych już przewodzących łańcuchach Desulfobulbaceae oksydacja siarczanów w pozbawionych tlenu osadach nie może występować w tym samym miejscu co redukcja tlenu ponieważ go tam nie ma. Daleki transport elektronów pozwala na koordynacje tego przestrzennie rozdzielonego metabolizmu. W obu przykładach ta potrzeba podziału obowiązków wydaje się być główną przyczyną tworzenia nitkowatych tworów.

Cyjanobakterie

Hodowla sinic

Ten plik jest objęty licencją Creative commons Uznanie autorstwa-Na tych samych warunkach 3.0 Unported

Autor: Joydeep

Źródło: wikipedia.org

Innym ważnym zjawiskiem obserwowanych w wielokomórkowych organizmach jest komunikacja międzykomórkowa. Wiele reakcji podejmowanych w biofilmie może być regulowana za pomocą komunikacji od komórki do komórki nazywaną wyczuwaniem kworum. Wyczuwanie kworum komórki polega na wysyłaniu chemicznych cząsteczek sygnałowych w celu określenia wielkości populacji, dzięki pomiarowi rozprzestrzeniania się tych molekuł sygnałowych wytwarzanych przez wszystkie komórki biofilmu. Wiele procesów występuje tylko, gdy pojawi się wystarczająca ilość komórek, np. świecenie, wytwarzanie toksyn, a także tworzenie biofilmów.

Transfer elektronów z komórki do komórki może spełniać role podobną do wyczuwania kworum: pozwala na komunikowanie się komórek. Dla przykładu w obu przypadkach, biofilmów Shewanelli i łańcuchów Desulfobulbaceae, przepływ elektronów odbywa się w jedną stronę, w stronę ostatecznego akceptora elektronów. Tak ustalony kierunek pozwala komórkom na zbieranie informacji o oksydacyjnej aktywności oddychających sąsiadów. Dzięki temu, każda komórka uczestnicząca w transporcie elektronów może regulować ekspresję genów w odpowiedzi na zmianę warunków daleko od niej samej. Komórki przekazują informacje o metabolizmie w całej powiązanej sieci.

Wskazywanie, że transport elektronów  napędza przepływ informacji i komunikację w świecie mikrobiologicznym jest czymś nowym. W porównaniu do powolnej dyfuzji wszystkich molekuł, przepływ elektronów jest bardzo szybki, pozwala to komórkom na szybkie wyczuwanie i reagowanie na zmiany w środowisku. Taka elektroniczna sieć informacyjna, która dodatkowo reguluje interakcje między komórkami na poziomie populacji, może nawet posłużyć za szkielet nowych sieci mikrobiologicznych służących do wykrywania szczególnych warunków środowiska, takich jak zawartość wybranych szkodliwych chemikaliów, zmian oświetlenia, czy zmian pH. Naukowcy mogą nawet nauczyć się łączyć takie sieci ze elektroniką opartą na krzemie, wykorzystując ścieżki pozakomórkowego transportu elektronów redukujących metale bakterii (takich jak Shewanella) do bioremedacji i produkcji energii.  10 lat temu nikt sobie nie wyobrażał takich zintegrowanych mikrobiologicznych obwodów. Odkrycie cząsteczkowych i biofizycznych podstaw dalekiego transportu elektronów pozwala mieć nadzieje, że te bakterie któregoś dnia mogą stać się częścią codziennych technologii.

Mohamed Y. El-Naggar  jest profesoren nadzwyczajnym fizyki a  Steven E. Finke jest profesorem nadzwyczajnym biologii, oboje na University of Southern California.

Literatura:

  1. C.R. Myers, J.M. Myers, “Localization of cytochromes to the outer membrane of anaerobically grown Shewanella putrefaciens MR-1,” J Bacteriol, 174:3429-38, 1992.
  2. E. Marsili et al., “Shewanella secretes flavins that mediate extracellular electron transfer,” PNAS, 105:3968-73, 2008.
  3. G. Reguera et al., “Extracellular electron transfer via microbial nanowires,” Nature,
    435:1098-101, 2005.
  4. Y.A. Gorby et al., “Electrically conductive bacterial nanowires produced by Shewanellaoneidensis
    strain MR-1 and other microorganisms,” PNAS, 103:11358-63, 2006.
  5. M.Y. El-Naggar et al., “Electrical transport along bacterial nanowires from Shewanella oneidensis
    MR-1,” PNAS, 107:18127-31, 2010.
  6. N.F. Polizzi et al., “Physical constraints on charge transport through bacterial nanowires,”
    Faraday Discuss, 155:43-62, 2012.
  7. T.A. Clarke et al., “Structure of a bacterial cell surface decaheme electron conduit,” PNAS,
    108:9384-89, 2011.
  8. S. Pirbadian, M.Y. El-Naggar, “Multistep hopping and extracellular charge transfer in microbial redox chains,” Phys Chem Chem Phys, 14:13802-08, 2012.
  9. R.M. Snider et al., “Long-range electron transport in Geobacter sulfurreducens biofilms
    is redox gradient-driven,” PNAS, 109:15467-72, 2012.
  10. L.P. Nielsen et al., “Electric currents couple spatially separated biogeochemical processes
    in marine sediment,” Nature, 463:1071-74, 2010.
  11. C. Pfeffer et al., “Filamentous bacteria transport electrons over centimetre distances,” Nature,
    491:218-21, 2012.
  12. D. Kaiser, “Building a multicellular organism,” Annu Rev Genet, 35:103-23, 2001.
  13. J.S. Webb et al., “Bacterial biofilms: prokaryotic adventures in multicellularity,”
    Curr Opin Microbiol, 6:578-85, 2003.
  14. C.D. Nadell et al., “The sociobiology of biofilms,” Fems Microbiol Rev, 33:206-24, 2009.
  15. K.H. Nealson, S.E. Finkel, “Electron flow and biofilms,” MRS Bulletin, 36:380-84, 2011.
  16. W.C. Ratcliff et al., “Experimental evolution of multicellularity,” PNAS, 109:1595-600, 2012

Artykuł jest tłumaczeniem: źródło

PDF: Żywe kable

EPUB: Żywe kable

MOBI: Żywe kable