Ian Kaplan

Kaplan I (2012) Trophic Complexity and the Adaptive Value of Damage-Induced Plant Volatiles. PLoS Biol 10(11): e1001437. doi:10.1371/journal.pbio.1001437

Źródło:
http://www.plosbiology.org/article/info%3Adoi%2F10.1371%2Fjournal.pbio.1001437

Pośrednia ochrona roślin, to takie postępowanie, które prowokuje działanie mięsożerców do wyeliminowania roślinożerców. To działanie jest przeciwieństwem bezpośredniego zatrucia roślinożercy. Pośród licznych i różnorodnych strategii pośredniej ochrony roślin, produkcja lotnych chemikaliów jest najbardziej fascynująca dla badaczy ekologii roślin i owadów. Te lotne substancje są wydzielane w odpowiedzi na żer roślinożernych stawonogów i naprowadzają one drapieżniki oraz pasożytnicze osy na swoje ofiary. Wniosek zakładający, że roślina „woła na pomoc” ochroniarzy, którzy dbają o poprawę zdrowotności rośliny przez ograniczenie działań roślinożerców, pojawia się w praktycznie każdej dyskusji o interakcji między substancjami lotnymi a drapieżnikiem. Wniosek ten z konieczności zakłada trój-poziomowy łańcuch pokarmowy, gdzie drapieżniki oddają przysługę roślinie. Daje nam to teoretyczną strukturę, która jest prosta i łatwa w użyciu, ale niedokładnie przedstawia dynamiczną złożoność sieci pokarmowej, występującej w prawdziwym środowisku. Ostatnie badania sugerują, że „hiperpasożyty”, szczytowi konsumenci znajdujący się na 4 poziomie troficznym, wykorzystują sygnał lotnych substancji, używany przez drapieżników trzeciego poziomu.  Co więcej, hiperpasożyty zmieniają miejsce żerowania, wybierając rośliny, na których występują roślinożercy zarażeni  pasożytem, a nie uszkadzane przez zdrowe osobniki. Jeśli takie zachowanie jest szeroko reprezentowane w sieci pokarmowej roślina-insekt, to substancje lotne wydzielane przy uszkodzeniu nie zawsze są pożyteczne dla rośliny i mają one znaczący wpływ na ewolucję ochrony przed roślinożercami oraz na zmiany cech rośliny dla naturalnej kontroli w środowisku uprawnym.

 

Wabienie drapieżników do roślin pożeranych przez roślinożercę.

Mięso- i roślinożerność są dwoma najczęściej badanymi oddziaływaniami, głównie z powodu naturalnej obfitości i różnorodności roślinożerców (będących również pożywieniem). Dotychczas uważano role drapieżników i roślinożerców za wysoce niezależne. Rozumie się przez to, że badania efektu wywieranego przez mięsożercę na roślinożercę nie obejmowały szczegółowo roślin, które traktowane były jedynie jako substancje, na której ma miejsce interakcja drapieżnik-ofiara, a sama roślina nie jest zaangażowana w ten proces. Ostatnie trzydziestolecie badań nad społecznościami lądowymi roślin i zwierząt zdecydowanie zmieniło ten pogląd. Obecnie uważa się, że roślina-roślinożerca-drapieżnik, czy trój-troficzne oddziaływania pokazują w pełni zintegrowaną i działającą jednostkę, w której rośliny pomagają drapieżcom[1], [2]. W interesie rośliny jest wystawienie roślinożercy na atak jego naturalnego wroga, przez co organizmy pierwszego i trzeciego poziomu troficznego wydają się być wspólnie zaangażowane w pożyteczną współpracę „wróg mojego wroga, jest moim przyjacielem”.

Choć poprzez wiele fizycznych cech rośliny wpływają na zachowanie drapieżników (np. wydzielanie bogatych w odżywcze cukry kwiatowych nektarów, tworzenie schronienia w liściach dla drapieżnych roztoczy), lwia cześć teoretycznych i praktycznych badań przypadła roślinnym lotnym substancjom chemicznym wytwarzanym w odpowiedzi na uszkodzenia powodowane przez roślinożerców, wytwarzanymi w celu zwabienia naturalnych wrogów tych roślinożerców, nazywane również „wołanie o pomoc” [3], [4], [5].

Nektar na kwiecie wilczomlecza

Nektar na kwiecie wilczomlecza Euphorbia meloformis
Udziela się zgody na kopiowanie, rozpowszechnianie oraz modyfikowanie tego dokumentu zgodnie z warunkami GNU Licencji Wolnej Dokumentacji, w wersji 1.2 lub nowszej opublikowanej przez Free Software Foundation; bez niezmiennych sekcji, bez treści umieszczonych na frontowej lub tylnej stronie okładki. Kopia licencji załączona jest w sekcji zatytułowanej GNU Licencja Wolnej Dokumentacji.

Źródło: wikipedia.org

Indukowane uszkodzeniem substancje lotne są praktycznie wszędzie rozmieszone w roślinie i szeroko wykorzystywane przez żerujące drapieżniki. Ponieważ większość substancji lotnych jest niewyczuwalna przez ludzi(a przynajmniej nie w koncentracji produkowanej przez rośliny) te “tajne” wiadomości są bardzo intrygujące. Rozszyfrowanie wiadomości kodowanej złożoną mieszanką zapachów nie jest prostym zadaniem ze względu na analityczne wyzwania powiązane z identyfikacją oryginalnych składowych i eksperymentalne wyzwania interpretacji wpływu składowych na zachowanie zwierząt. Trój-troficzne oddziaływanie, w którym pośredniczą roślinne substancje lotne są szczególnie dobrze opisane dla roślinożernych insektów, głównie gąsienic, dzięki ich niewielkiemu rozmiarowi bliskiemu powiązaniu z rośliną-gospodarzem, która służy za pożywienie i schronienie (Fig. 1). Drapieżnik szukający pożywieni częściej trafi na ofiarę podążając fitochemiczny szlakiem, rezultatem czego jest silna selekcja roślinożerców na zachowania utrudniające wykrycie.

Gąsienica pawicy grabówki

Gąsienica pawicy grabówki

Ten plik udostępniony jest na licencji Creative Commons Uznanie autorstwa – Na tych samych warunkach 2.5

Źródło: wikipedia.org

Fig 1. Prosty model trój-troficzny bazujący na dobrze przebadanych relacjach miedzy bawełną (Gossypium hirsutum), roślinożernym owadem -  słonecznicą amerykańską (Helicoverpa zea) i pasożtyniczą osą Microplitis croceipes. Niebieskie strzałki wskazują, kto kogo zjada, czarne strzałki podkreślają rozpiętość niesąsiadujących efektów ekologicznych poziomów troficznych. Wzory strukturalne pokazują związki lotne powstające na skutek działalności larwy, mające wpływ na zachowanie parazytoidów [29], [30]. Są to: Linalol, 3,7-dimetylo-1,3,6-oktyn, kariofilen i cis-3-Heksen-1-ol.

Trój-troficzne oddziaływanie w świetle Teorii Sieci Pokarmowej

Relatywnie prosty schemat przedstawiony powyżej (roślinożerca żeruje na roślinieàroślina wysyła sygnał alarmuàmięsożerca jest wabiony do uszkodzonej rośliny i zabija roślinożercęàroślina korzysta na przetrzebieniu roślinożerców) jest modelem jasnym dla praktycznie wszystkich naukowców. Czy przedstawiony model nie jest nazbyt uproszczony? Być może. Znaczenie terminu „trój-troficzne oddziaływanie” odnosi się wyraźnie do trój-poziomowego systemu troficznego, w którym rośliny, roślinożercy i drapieżniki istnieją jako trzy odrębne grupy i drapieżniki uruchamiają troficzną kaskadę (pośredni pozytywny efekt poprzez poziomy troficzne, w tym przypadku ograniczając występowanie roślinożerców równocześnie ratując roślinę). Synekolodzy dyskutowali przez dziesięciolecie takie spojrzenie na dynamizm troficzny, zaczynając od kontrowersyjnej pracy Hairstona, Smitha i Slobodkina “Community structure, population control, and competition” [6]. Krytycy takiego spojrzenia, zwolennicy terminu sieci pokarmowej, zaznaczyli więcej niuansów, argumentując, że poziomy troficzne są rozmyte przez wszechobecnych wszystkożerców (żywiących się na każdym poziomie troficznym) i konkurujące drapieżniki (drapieżniki jedzące inne drapieżniki) [7], [8], [9]. Tym pojęciom ledwo udało się wślizgnąć w trój-troficzne oddziaływanie, ale znacząco zmieniły jego przedstawienie (Fig. 2). W przypadkach, gdzie poziomy troficzne rzeczywiście mogą być wyróżnione, zmienna długość łańcucha pokarmowego decyduje, czy (czy też nie) wpływ drapieżnika wywrze pozytywny efekt na roślinie. Mówiąc wprost, w społecznościach z wyróżnionymi czterema poziomami troficznymi, pozytywny efekt konsumentów trzeciego poziomu troficznego jest negowany [10], [11]. Z powodu troficznych złożoności, rola drapieżników w poprawie zdrowotności roślin została poddana poważnym wątpliwościom [12], [13], szczególnie w lądowych ekosystemach, które dążą do tworzenia bardziej rozgałęzionych sieci pokarmowych niż wodne odpowiedniki [14]. Te przykłady rzucają cień wątpliwości na twierdzenie, że lądowe zależności roślina-owad funkcjonują jako liniowy trój-troficzny łańcuch z udziałem substancji lotnych lub w inny sposób.

Fig 2. Sieć pokarmowa przedstawiająca zależności żywieniowe w odniesieniu do gąsienicy. Diagram troficzny jest oparty o bezpośrednie obserwacje polowe wykazane przez W.H. W Whitcomba i K. Belal w Arkansas na polach bawełny w latach 50 i 60 ubiegłego wieku, poźniej zrekonstruowanych przez [31]. Dla przejrzystości ilustracji tylko mała część społeczności drapieżników została przedstawiona, sieć pokarmowa jest wysoce uproszczona w porównaniu do naturalnie występującej.

Czy rośliny korzystają na wyzwalaniu związków wabiących drapieżniki?

Chociaż uznaje się, że roślinne lotne substancje pełnią wiele funkcji np. wpływają na zapylaczy, siewców nasion, sąsiadujące rośliny [15], to wabienie drapieżników wciąż uznaje się za główną funkcję (ale porównaj z [16]). W prostym, trój-troficznym łańcuchu stosunkowo łatwo wytłumaczyć jak drapieżniki mogły wpłynąć na ewolucyjny wybór substancji lotnych w celu indukcji strategii obronnej rośliny. W złożonej sieci pokarmowej, jaka występuje w prawdziwych środowiskach, podwaliny hipotezy “wezwania pomocy” są dużo trudniejsze do zaakceptowania. Szczególnie, jeśli organizmy czwartego poziomu troficznego podsłuchają roślinę w celu zaatakowania konsumentów trzeciego poziomu troficznego, co może powodować zwiększenie, a nie zmniejszenie uszkodzeń rośliny wysyłającej sygnał.

Nowe badania Poelmana z zespołem, opublikowane w PLOS Biology [17] przedstawiają wynik badań nad owadami powiązanymi z rośliną z rodziny krzyżowych – Kapustą warzywną (Brassica oleracea), której liście są zjadane przez larwy bielinka kapustnika (Pieris rapae). Pasożytnicze osy trzeciego poziomu troficznego Cotesia rubecula i Cotesia glomerata, składają jaja wewnątrz larw i co prowadzi do śmierci roślinożercy. Ale z czwartego poziomu troficznego, inna osa, Lysibia nana, wykorzystuje i zabija wspomniane dwa gatunki Cotesia składając w nich jaja (ale nie robi krzywdy larwom bielinka). Osy pasożytujące na innych pasożytniczych osach nazywane są hiperpasożytami, bardzo zróżnicowana i powszechnie występująca grupa organizmów, których ekologia i zachowania są mało zbadane [18]. Poprzez serie badań laboratoryjnych nad reakcją os na zapachy, chemicznych analizach substancji lotnych B. oleracea i wieloletnim eksperymentom polowym połączonym z badaniem naturalnie występujących populacji, Poelman z zespołem dostarczył silnych dowodów mówiących, że hiperpasożyty wykorzystują substancje lotne roślin (których wydzielanie indukuje roślinożerca) w celu wyszukiwania pierwotnych pasożytów jako nosicieli swoich jaj. Te odkrycia same w sobie były by ważnym wkładem w wiedzę o indukowanej obronie i wabieniu drapieżników. Jednak dwa inne wnioski odsuwają ten wynik na bok.

bielinek kapustnik

Bielinek kapustnik

Udziela się zgody na kopiowanie, rozpowszechnianie oraz modyfikowanie tego dokumentu zgodnie z warunkami GNU Licencji Wolnej Dokumentacji, w wersji 1.2 lub nowszej opublikowanej przez Free Software Foundation; bez niezmiennych sekcji, bez treści umieszczonych na frontowej lub tylnej stronie okładki. Kopia licencji załączona jest w sekcji zatytułowanej GNU Licencja Wolnej Dokumentacji.

Źródło: wikipedia.org

Po pierwsze, autorzy informują o niezwykłym stopniu specjalizacji reakcji rośliny i hiperpasożyta na uszkodzenia powodowane przez gąsienice zarażoną lub zdrową. Wydzielanie roślinnych terpenoidów, np. (E)-DMNT wynosiło 5,6; 7,5; 15,2, odpowiednio dla kontroli, roślin uszkodzonych przez niezakażone gąsienice i gąsienice z jajami C. glomerata. Zgodnie z danymi o substancjach lotnych, hiperpasożyty również rozróżniają rośliny na podstawie ich reakcji na roślinożercę, wykazując powtarzalny wybór roślin, które były oblegane przez gąsienice zarażone pasożytami C. glomerata (ale, co ciekawe, nie C. rubecula). Autorzy spekulują, że ten mechanizm adaptacyjny jest konsekwencja tego, że hiperpasożyty więcej korzystają na stadnych C. glomerata w porównaniu z samotniczymi C. rubecula. Wszystkie te dane aż proszą się o odpowiedź na pytanie, który poziom troficzny jest dyrygentem? Roślinożerca, czy pasożyt? Akronim HIPV jest często używany dla określenia „indukowanie substancji lotnych przez roślinożercę”, ale być może PIPV – „indukowanie substancji lotnych przez pasożyta” stanie się również popularnym terminem słownika ekologii.

Drugim kluczowym punktem badań Polemana jest wyróżnienie i opis mechanizmu pośredniczącego. Pasożytnicze osy wywołują wiele zmian rozwojowych u gąsienicy-nosiciela, każda z nich może być odpowiedzialna za opisaną powyżej ścieżkę. Na przykład, zarażony roślinożerca zjada mniej tkanki liściowej, taka zmiana zachowania powinna prowadzić do zmiany w produkcji substancji lotnych, będącej odpowiedzią rośliny, która zależy od ilości uszkodzeń. W celu kontroli zmiennej uszkodzenia tkanki autorzy zastosowali zgrabną technikę polegającą na naniesieniu wydzieliny gębowej gąsienicy na wystandaryzowane uszkodzenie na liściu. Okazało się, że preferencje hiperpasożyta dotyczące substancji lotnych roślin atakowanych  przez zarażone gąsienice były zależne wyłącznie od składu chemicznego śliny i taki efekt można było odtworzyć przez proste nałożenie śliny zarażonych gąsienic na uszkodzone liście. Wcześniejsze prace na ten temat [20],[21] i inne badania [22] pokazują znaczenie wydzielin gębowych gąsienic w zmianach reakcji obronnych rośliny. Ten przykład jest znaczący, ponieważ łączy mechanizm oparty na ślinie z reakcją ekologiczną w skali całej społeczności.

Ewolucyjne konsekwencje, zastosowanie rolnicze i przyszłe badania

Praca Poelmana i jego zespołu jasno wskazują selekcję na czwartym poziomie troficznym (hiperpasożytów) poprzez wykrywanie subtelnych zmian w składzie substancji lotnych rośliny i wykorzystanie tej informacji w celu znalezienia żywiciela. To co jest mniej jasne, to czy hiperpasożyt prowokuje nacisk selekcyjny na rośliny. Zdrowotność Brassica nie była oceniona i właściwie jest wątpliwe, czy struktura tej sieci pokarmowej umożliwia przekazanie wpływu hiperpasożyta na roślinę. Osa, L. nana atakuje pierwotnego pasożyta dopiero po tym jak zabije roślinożercę P. rapae i opuści ciało martwego nosiciela w celu uplecenia kokonu oraz przepoczwarzenia. Więc w tym przykładzie hiperpasożyt nie koniecznie zabezpiecza roślinę przed roślinożercą, przynajmniej nie w skali pojedynczej rośliny. Jak było wspomniane, hiperpasożyt może ograniczyć występowanie os na poziomie populacji powodując presję selekcyjną na chemię rośliny (bardziej rozproszoną i trudniejszą do wykrycia). Badania nad społecznościami roślinno-owadzimi muszą zacząć uwzględniać wpływ kondycji rośliny na produkcje różnych substancji lotnych i połączenie tych relacji z działaniem drapieżnika, o co apelują bieżące prace przeglądowe, np. [23]. Podobne badania doskonale objaśniają ewolucję innych cech roślin wywoływanych przez drapieżniki, takie jak pozakwiatowe miodniki [24] oraz pierwsze dowody na to, że wytwarzanie związków lotnych jest jednym z elementów tej układanki [25]. Głównym celem powinno być wprowadzenie realizmu na istniejące modele troficzne (porównaj Fig 1 i 2), duży krok w tym kierunku zrobił Poelman tworząc podwaliny pod  włączenie zależności substancje lotne-owad do współczesnej ekologii sieci pokarmowych.

Poza ewolucyjnymi echami, które zawiera opisywana praca, dane dotykają problemu wykorzystania cech roślin w rolnictwie w celu wprowadzenia kontroli szkodników z użyciem ich naturalnych wrogów. Trzeba zaznaczyć, że roślinne substancje lotne są traktowane jako nowe narzędzi, do zwiększania zagęszczenia drapieżników i pasożytniczych os, ale ich stosowanie opiera się wyłącznie na koncepcji trzech poziomów troficznych [26]. Bieżące, znaczące badania terenowe [27] przedstawiają mechanizm wabienia pasożyta sieciarekAnacharis zealandica, na pola rzepy przez salicylan metylu, najczęściej wydzielaną substancję lotną wykorzystywaną w kontroli biologicznej. Ze względu na to, że sieciarki pożerają wiecznie głodne mszyce, nęcenie ich pasożytów może prowokować pośrednio epidemie szkodników z czwartego poziomu troficznego. Taki scenariusz jest wysoce teoretycznym, jednak, dopóki nie zdobędziemy większej wiedzy na temat efektów hiperpasożytnictwa i drapieżnictwa wyższych ogniw łańcucha pokarmowego, wiedzy, która na dzień dzisiejszy jest skromna [28]. Poszerzenie jej wymagać będzie od specjalistów bardziej kreatywnych rozważań na temat struktury sieci pokarmowych w środowisku rolniczym i na temat niecelowych konsekwencji „wołania o pomoc”.

Sieciarka Chrysopa perla

Właściciel autorskich praw majątkowych do tego pliku, Entomart, zezwala każdemu wykorzystać go w dowolnym celu, pod warunkiem, że wykorzystujący wyraźnie wskaże autora. Redystrybucja, wykonywanie prac pochodnych, użycie komercyjne oraz każde inne są dozwolone.

Źródło: wikipedia.org

Bibliografia

  1. Price PW, Bouton CE, Gross P, Mcpheron BA, Thompson JN, et al. (1980) Interactions among 3 trophic levels: Influence of plants on interactions between insect herbivores and natural enemies. Annu Rev Ecol Syst 11: 41–65.
  2. Heil M (2008) Indirect defence via tritrophic interactions. New Phytologist 178: 41–61.
  3. Turlings TCJ, Tumlinson JH, Lewis WJ (1990) Exploitation of herbivore-induced plant odors by host-seeking parasitic wasps. Science 250: 1251–1253.
  4. Vet LEM, Dicke M (1992) Ecology of infochemical use by natural enemies in a tritrophic context. Annu Rev Entomol 37: 141–172.
  5. Kessler A, Baldwin IT (2001) Defensive function of herbivore-induced plant volatile emissions in nature. Science 291: 2141–2144.
  6. Hairston NG, Smith FE, Slobodkin LB (1960) Community structure, population control, and competition. Am Nat 94: 421–425.
  7. Polis GA (1991) Complex trophic interactions in deserts – an empirical critique of food web theory. Am Nat 138: 123–155.
  8. Polis GA, Strong DR (1996) Food web complexity and community dynamics. Am Nat 147: 813–846.
  9. Rosenheim JA, Wilhoit LR, Armer CA (1993) Influence of intraguild predation among generalist insect predators on the suppression of an herbivore population. Oecologia 96: 439–449.
  10. Oksanen L, Fretwell SD, Arruda J, Niemela P (1981) Exploitation ecosystems in gradients of primary productivity. Am Nat 118: 240–261.
  11. Letourneau DK, Dyer LA (1998) Experimental test in lowland tropical forest shows top-down effects through four trophic levels. Ecology 79: 1678–1687.
  12. Schmitz OJ, Hamback PA, Beckerman AP (2000) Trophic cascades in terrestrial systems: A review of the effects of carnivore removals on plants. Am Nat 155: 141–153.
  13. Halaj J, Wise DH (2001) Terrestrial trophic cascades: How much do they trickle? Am Nat 157: 262–281.
  14. Shurin JB, Gruner DS, Hillebrand H (2006) All wet or dried up? Real differences between aquatic and terrestrial food webs. P Roy Soc B-Biol Sci 273: 1–9.
  15. Dicke M, Baldwin IT (2010) The evolutionary context for herbivore-induced plant volatiles: beyond the ‘cry for help’. Trends Plant Sci 15: 167–175.
  16. Kessler A, Heil M (2011) The multiple faces of indirect defences and their agents of natural selection. Funct Ecol 25: 348–357.
  17. Poelman EH, Bruinsma M, Zhu F, Weldegergis BT, Boursault AE, et al. (2012) Hyperparasitoids use herbivore-induced plant volatiles to locate their parasitoid host. PLoS Biol 10: e1001435
  18. Sullivan DJ, Volkl W (1999) Hyperparasitism: Multitrophic ecology and behavior. Annu Rev Entomol 44: 291–315.
  19. De Moraes CM, Lewis WJ, Pare PW, Alborn HT, Tumlinson JH (1998) Herbivore-infested plants selectively attract parasitoids. Nature 393: 570–573.
  20. Poelman EH, Zheng SJ, Zhang Z, Heemskerk NM, Cortesero AM, et al. (2011) Parasitoid-specific induction of plant responses to parasitized herbivores affects colonization by subsequent herbivores. Proc Natl Acad Sci U S A 108: 19647–19652.
  21. Poelman EH, Gols R, Snoeren TAL, Muru D, Smid HM, et al. (2011) Indirect plant-mediated interactions among parasitoid larvae. Ecol Lett 14: 670–676.
  22. Musser RO, Hum-Musser SM, Eichenseer H, Peiffer M, Ervin G, et al. (2002) Herbivory: Caterpillar saliva beats plant defences – A new weapon emerges in the evolutionary arms race between plants and herbivores. Nature 416: 599–600.
  23. Hare JD (2011) Ecological role of volatiles produced by plants in response to damage by herbivorous insects. Annu Rev Entomol 56: 161–180.
  24. Rudgers JA (2004) Enemies of herbivores can shape plant traits: selection in a facultative ant-plant mutualism. Ecology 85: 192–205.
  25. Hoballah MEF, Turlings TCJ (2001) Experimental evidence that plants under caterpillar attack may benefit from attracting parasitoids. Evol Ecol Res 3: 553–565.
  26. Kaplan I (2012) Attracting carnivorous arthropods with plant volatiles: the future of biocontrol or playing with fire? Biol Control 60: 77–89.
  27. Orre GUS, Wratten SD, Jonsson M, Hale RJ (2010) Effects of an herbivore-induced plant volatile on arthropods from three trophic levels in brassicas. Biol Control 53: 62–67.
  28. Schooler SS, De Barro P, Ives AR (2011) The potential for hyperparasitism to compromise biological control: why don’t hyperparasitoids drive their primary parasitoid hosts extinct? Biol Control 58: 167–173.
  29. Ngumbi E, Chen L, Fadamiro H (2010) Electroantennogram (EAG) responses of Microplitis croceipes and Cotesia marginiventris and their lepidopteran hosts to a wide array of odor stimuli: Correlation between EAG response and degree of host specificity? J Insect Physiol 56: 1260–1268.
  30. Yu HL, Zhang YJ, Wyckhuys KAG, Wu KM, Gao XW, et al. (2010) Electrophysiological and behavioral responses of Microplitis mediator (Hymenoptera: Braconidae) to caterpillar-induced volatiles from cotton. Environ Entomol 39: 600–609.
  31. Rosenheim JA, Kaya HK, Ehler LE, Marois JJ, Jaffee BA (1995) Intraguild predation among biological control agents: theory and evidence. Biol Control 5: 303–335.